Née Rebecca Augusta Miller, elle est la fille du dramaturge Arthur Miller et de la photographe Ingeborg Morath. Elle grandit dans la prestigieuse résidence de l'Hotel Chelsea de New York. Elle a un frère, Daniel, né en 1962 avec le syndrome de Down. Daniel a été placé très jeune dans un centre spécialisé de Roxbury. Rebecca Miller débute sa carrière comme peintre et sculptrice à Yale, où elle expose, avant de se tourner vers la scène. Elle joue dans The American Plan du club de théâtre de Manhattan, puis participe à la tournée de The Cherry Orchard, produit par Peter Brook pour l'académie de musique de Brooklyn. Elle apparaît ensuite à la télévision, dans le téléfilm en deux parties The Murder of Mary Phagan (NBC, 1988). Par la suite, Miller consacre sa carrière au cinéma. Elle apparaît en 1991 dans Regarding Henry de Mike Nichols, interprétant la maîtresse d'Harrison Ford, puis joue dans Jeux d'adultes (Consenting Adults, 1992) l'épouse de Kevin Spacey. En 1991, Miller concrétise son besoin d'« avoir le contrôle », et passe à l'écriture et la réalisation. Elle réalise le court-métrage Florence, avec Marcia Gay Harden. En 1992, elle met en scène sa première pièce, adaptation de After the Fall, oeuvre autobiographique controversée de son père, mentionnant son union avec Marilyn Monroe. Son premier long-métrage, Angela, raconte l'histoire d'une petite fille qui s'imagine que les problèmes émotionnels de sa mère sont le fait du diable. Angela a remporté le trophée du Meilleur réalisateur au festival du film de Sundance de 1995. Le 13 novembre 1996, Rebecca Miller épouse l'acteur Daniel Day-Lewis, qu'elle a rencontré alors qu'il préparait l'adaptation cinématographique de la pièce The Crucible avec Arthur Miller. Ils ont deux fils : Ronan Cal, né le 14 juin 1998, et Cashel Blake, né en mai 2002.
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“ Père et fille hors du monde... Bourré d'intentions honorables mais plombé par un voile incesteux, le film de Rebecca Miller se vautre. ”— tomsias10 avril 2013
“ Sans renouveler le genre, Rebecca Miller triture le couple moderne à grands coups de sagacité. Un ménage à trois d'une fraîcheur immaculée. ”— Sanium28 avril 2016
“ Si Maggie a un plan, Rebecca Miller, elle, n'en a pas un seul à nous mettre sous la dent. Le triangle marche grâce au back up Hader/Rudolph. ”— Simbans13 juin 2016