Dakota Fanning est la fille de Joy (née Arrington), joueuse de tennis professionnelle, et de Steve Fanning, ancien joueur de Baseball pour l'équipe les Cardinals de Saint-Louis et actuel vendeur en matériels électroniques à Los Angeles. Son grand-père maternel est le joueur de football Rick Arrington, et sa tante la reporter Jill Arrington pour l'ESPN, chaîne de télévision dédiée au sport.
Sa soeur, Elle Fanning, est elle aussi une jeune actrice ayant interprété plusieurs fois le rôle de sa soeur.
Sa famille est membre de la Convention baptiste du Sud.
Dakota commence sa carrière en 2001 dans le film Sam, je suis Sam.
Elle enchaîne ensuite avec plusieurs rôles moins importants, comme dans Trapped et Fashion victime ce qui lui permet de rencontrer des acteurs comme Kevin Bacon, Charlize Theron et Courtney Love.
En 2003, elle tourne Filles de bonne famille et Le Chat chapeauté et donne cette fois la réplique à Brittany Murphy et Mike Myers. En même temps, elle est repérée par Steven Spielberg qui lui donne le rôle principal de sa mini-série Disparition dans laquelle elle est la narratrice des dix épisodes et apparait lors des quatre derniers.
Ayant beaucoup de succès, on lui confie des rôles toujours plus importants aux côtés des plus grandes figures du cinéma, tels que Man on Fire avec Denzel Washington comme garde du corps, Trouble Jeu avec Robert De Niro (le père) et
La Guerre des Mondes avec Tom Cruise lui aussi dans le rôle de son père.
On peut également la voir dans Dreamer avec Kurt Russell,
Nine Lives de Rodrigo Garcia,
Le Petit Monde de Charlotte (adaptation d'un livre pour enfant), et le Secret de Lily Owens (adaptation du livre de Sue-Monk Kidd) avec pour partenaire Alicia Keys, Jennifer Hudson et Queen Latifah.
En 2009, elle est à l'affiche de Twilight, chapitre II : Tentation (New Moon) dans le rôle de Jane. Elle sera également présente dans les deux prochains épisodes de la saga. Puis, en 2010, elle est à l'affiche de The Runaways avec Kristen Stewart, sa co-star dans Twilight. Les deux actrices ont récemment déclaré qu'elles étaient meilleures amies!