Fille du réalisateur et scénariste Pascal Bonitzer et de la réalisatrice
Sophie Fillieres ( et nièce de l'actrice Hélène Fillières), Agathe Bonitzer a été placée devant la caméra très jeune et compte de nombreux films à son actif.
Elle fait ses premiers pas au cinéma enfant, en 1996, dans Trois vies et une seule mort de Raoul Ruiz. Après avoir été la fille de Daniel Auteuil, Jean-Pierre Bacri ou encore d'Edouard Baer au cinéma, c'est son père qui lui offre son premier rôle important en 2008 dans Le Grand Alibi. Christophe Honoré la remarque alors pour donner la réplique à Louis Garrel dans La Belle Personne, une adaptation moderne de la Princesse de Clèves. En 2009, elle se voit offrir le second rôle d'Un chat un chat où une jeune lycéenne désire à tout prix rentrer dans la vie d'une écrivaine en mal d'inspiration interprétée par Chiara Mastroianni.
En 2009, Jacques Doillon la choisit pour interpréter l'amante de Pascal Greggory, dans Le Mariage à trois, un huis-clos tchekhovien avec Louis Garrel et Julie Depardieu.