Née à New York, Laura Leggett Linney est la fille de Miriam Anderson "Ann" Perse (née Leggett) et de Romulus Linney, dramaturge et professeur,,, et l'arrière-petite-fille de Romulus Zachariah Linney, membre républicain du Congrès.
En dépit de son ascendance, la jeune fille a vécu dans un petit appartement avec sa mère, qui l'élève après le divorce de ses parents. Son père, quant à lui, s'est remarié et a donné à sa fille une demi-soeur, Susan. Cela ne l'empêche pas de voir son père, qui lui fait découvrir le monde du théâtre, dans lequel elle est attirée, et des musées.
Linney est diplômé de l'école privée Northfield Mount Hermon School en 1982. Elle a ensuite fréquenté la Northwestern University, avant de changer pour aller à l'Université Brown , où elle étudie l'art dramatique et d'ou elle ressort avec un baccalauréat en arts en 1986. Par la suite, elle est partie étudier à la Juilliard School.
Sa carrière débute au théâtre au début des années 1990 en devenant doublure pour la pièce Six degrés de séparation, avant d'obtenir des rôles plus conséquents comme Sight Unseen, qui lui vaut une citation au Drama Desk Award. En 1992, elle fait ses débuts au cinéma avec
Lorenzo, de George Miller, dans lequel elle partage une scène avec Susan Sarandon.
De sa première expérience cinématographique, elle en parlera quelques années plus tard :
-- Laura Linney, Inside the Actors Studio, janvier 2009,
Elle enchaîne par la suite des rôles mineurs dans d'autres longs-métrages comme Président d'un jour, avant de débuter à la télévision en 1993 avec notamment Blind Spot, où elle se fait remarquer avec son interprétation de mère cocaïnomane.
Mais c'est avec le rôle de Mary Ann Singleton, premier rôle de la mini-série Les Chroniques de San Francisco, qui lui offre son premier véritable succès. Elle reprendra ce rôle deux fois par la suite.
Son premier grand rôle au cinéma, elle l'obtient en 1995 dans le film d'aventure Congo, où elle incarne le rôle principal féminin, suivi d'autres rôles dans le thriller Peur primale et
Les Pleins pouvoirs, où elle incarne pour les deux un procureur. Pour le second film, elle a obtenu le rôle après que Clint Eastwood, réalisateur et acteur, l'a contacté et est intéressé par son travail après Peur primale.
La percée de sa carrière survient en 1998 avec The Truman Show, prêtant ses traits à une actrice ratée incarnant l'épouse de Jim Carrey. Son rôle, mémorable, lui vaut des critiques élogieuses et deux ans plus tard avec Tu peux compter sur moi, film indépendant qui lui vaut d'être nommé à l'Oscar de la meilleure actrice.
Elle enchaîne films à gros budgets ou indépendants (Maze, La Prophétie des ombres, La Vie de David Gale, Love Actually - film qu'elle a tourné grâce au réalisateur Richard Curtis et
Mystic River, dans lequel elle retrouve Eastwood), télévision (Wild Iris, qui lui vaut d'obtenir l'Emmy Award de la meilleure actrice dans une minisérie ou téléfilm, Frasier, qui lui vaut l'Emmy Award de la meilleure guest-star,) et théâtre (Les Sorcières de Salem), avant d'obtenir une seconde nomination aux Oscars pour son rôle de Clara McMillen, épouse du Dr. Kinsey (Liam Neeson) dans le film éponyme.
Elle enchaîne les films tels que le film d'horreur L'Exorcisme d'Emily Rose, la comédie dramatique Les Berkman se séparent, qui lui vaut d'être nommé au Golden Globes, la comédie satirique
Man of the Year, le drame Jindabyne, Australie, le thriller
Agent double et la comédie sentimentale Le Journal d'une baby-sitter, ainsi qu'une reprise théâtrale - mais dans un autre rôle - dans Sight Unseen.
Son rôle de femme qui retrouve son frère pour s'occuper de leur père sénile dans La Famille Savage lui vaut de reçevoir s troisième nomination aux Oscars - cette fois pour la meilleure actrice,,,,.
Après avoir retrouvé Liam Neeson pour le drame The Other Man, elle joue la marquise de Merteuil dans l'adpatation théâtrale des Les Liaisons dangereuses, de Christopher Hampton, en 2008 , suivi de deux ans plus tard avec la pièce Time Stands Still, de Donald Margulies.
Elle revient à la télévision, également en 2008, après quatre ans d'absence, avec la mini-série John Adams, avec un l'Emmy Award de la meilleure actrice dans une minisérie,, et un Golden Globe de la meilleure actrice dans une minisérie ou téléfilm remporté pour son interprétation d'Abigail Adams,,. , comme actrice principale et productrice de la série The Big C, diffusé sur Showtime en 2010.
Laura Linney se marie en septembre 1995 avec David Adkins. Mais ils divorceront cinq ans plus tard. En 2001, elle fut un temps la petite amie du comédien Eric Stoltz, mais se séparent.
En août 2007, elle se fiance avec Marc Schauer, agent immobilier qu'elle a rencontré en 2004 au Telluride Film Festival et se marient le 2 mai 2009.