Né à Fairport, banlieue de Rochester, dans le nord-ouest de l'État de New York, le 23 juillet 1967, il s'engagea dans des cours de théâtre au lycée puis à la New York University Tisch School of the Arts, et obtint finalement un Bachelor of Fine Arts en expression théâtrale en 1989. Il fit ses débuts à l'écran avec le film Triple Bogey on a Par Five Hole (1991), crédité sous le nom de Phil Hoffman, mais son premier rôle important survint l'année suivante dans My New Gun.
Le rôle de Scotty J, dans le film
Boogie Nights en 1997, le fit connaître du grand public. Au théâtre, il a reçu deux nominations pour le Tony Award en tant que meilleur acteur en 2000 pour True West et meilleur acteur en 2003 pour Lond Day's Journey Into Night.
Le personnage de
Truman Capote qu'il interprète dans le film éponyme lui valut le Los Angeles Film Critics Award en 2005 et l'Oscar du meilleur acteur en 2006.
En 2009, Hoffman incarne Le Comte dans la comédie
Good Morning England de
Richard Curtis, où il interprète un personnage excentrique et égocentrique dans les années rock'n'roll, aux côtés de
Rhys Ifans et
Bill Nighy.
En 2010, il signe son premier film en tant que réalisateur, Rendez-vous l'été prochain.