Il grandit à Lutherville (dans la banlieue de Baltimore), rentre dans une école catholique dont il ressort plus provocateur que jamais. Sa tante lui offre sa première caméra à l’âge de 16 ans. Parce qu’elles l’ennuient, il abandonne ses études de cinéma à l’université NYU. Il réalise deux films en 8 mm : Hag in a Black Leather Jacket et Roman Candles (1964) ; ses influences sont Jean-Luc Godard, Walt Disney, Andy Warhol, Russ Meyer, Kenneth Anger, Ingmar Bergman et Herschell Gordon Lewis.
Tous les films de Waters se passent à Baltimore, où il fait jouer des acteurs aussi différents que Divine, David Lochary, Mary Vivian Pearce, Mink Stole et Edith Massey. Il a aussi noué des liens avec des personnes telles que le décorateur Vincent Eriano, le créateur de costumes Van Smith et le directeur de casting Pat Moran ; tous l’aideront à donner à ses films le « Waters Look ».
Au début des années 1970, Waters signe ses deux pamphlets les plus violents : Pink Flamingos pour lequel il devra payer une amende pour obscénité, et Female Trouble dans lequel le travesti Divine réussit la performance de se violer lui-même ! Mais son œuvre commence à être reconnue, au point que le Musée d’Art Moderne inclut Pink Flamingos dans sa collection permanente ! Considéré comme un cinéaste culte, grand représentant du film underground (film expérimental, indépendant, produit sans l’aide des grands studios), Waters se fait connaître internationalement avec Polyester, le premier film en « odorama » (un sticker avec des pastilles à gratter était remis à l’entrée de la salle). ''Hairspray marque un tournant dans une filmographie se tournant vers un public plus large mais gardant un esprit indubitablement caustique.
La disparition de son acteur-fétiche Divine afflige Waters. Vient ensuite Cry Baby dans lequel il révèle le talent de Johnny Depp. Mais c’est en 1994 que le réalisateur entre dans la fameuse « A-list » (film produit par une major) avec Serial Mother dans lequel Kathleen Turner tue à tour de bras, comédie noire qui sera présentée hors compétition à Cannes. Entre ce film et Pecker, Waters a introduit son cinéma dans l’art contemporain en accolant des images extraites de ses films et saisies sur un écran de télévision – comme un « story-board photographique ». Il a également rénové la copie de Pink Flamingos, ajoutant certaines scènes coupées au montage et présentant le film « neuf » au Festival du Film Américain de Deauville. Parallèlement à sa carrière cinématographique, John Waters a écrit plusieurs livres.
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“ PF est la meilleure porte d'entrée dans le cinéma de John Waters parce qu'il en hurle la grande idée: la transgression de toutes les normes. ”— W.C17 août 2011
“ John Waters livre son Dirty dancing maison, utilisant son mauvais goût légendaire pour faire monter la mayonnaise émotionnelle. ”— tomsias24 avril 2013
“ Dernier film de la "loose trilogy", Female Trouble continue le travail de décapage esthétique et social de Waters. Deuxième grand sommet. ”— W.C17 août 2011
“ A dirty shame c'est une ville schizophrène qui caricaturise l'opposition entre notre société réglée et la société déréglée du monde Waters. ”— W.C17 août 2011