Howerton est né au Japon. Son père, Glenn Howerton Franklin, Jr., était un pilote de chasse . En conséquence, Howerton a grandi à Londres, la Corée du Sud, et Montgomery, Alabama. Il est diplômé de Jefferson Davis High School de Montgomery s'est ensuite rendu à la New School of the Arts, à Miami, en Floride pendant deux ans avant d'aller à Juilliard de New York City. Tout en obtenant son diplôme, il a travaillé comme professeur d'art dramatique durant ses étés au Camp d'été français Woods à Hancock, NY.
Howerton est apparu en guest star sur ER que le Dr Nick Cooper (six épisodes en 2003) et avait des petits rôles dans
Serenity (film de 2005), "Must Love Dogs" (2005, voir (en) Must Love Dogs (film)), et
The Strangers (2008). Howerton a aussi incarné une infirmière en salle d'urgence dans "
Hyper Tension" (2006), et reprend le rôle nouveau dans la suite
Hyper Tension 2. Il sera le Producteur exécutif d'un nouveau spectacle, "Going Nowhere" hardiment, avec son "It's Always Sunny" dans la coopération Philadelphie-créateurs.