Boxeur professionnel dans les années 1920, il a commencé sa carrière en 1930 en tant que scénariste pour
Samuel Goldwyn. Il a surtout réalisé des films à partir de pièces et de livres à succès. Outre ses activités de dialoguiste, de scénariste puis de metteur en scène, il a également joué dans de nombreux films, à partir des années 1960, notamment dans The Cardinal, d'
Otto Preminger et dans
Chinatown, de
Roman Polanski.
Au cours de la Deuxième Guerre mondiale, il est mobilisé dans l'équipe des cinéastes militaires de l'U.S. Army, sous la direction de
Frank Capra. Là, il réalise coup sur coup trois documentaires dont on a pu dire qu'ils étaient le plus beau témoignage sur le deuxième conflit mondial. Il faut surtout retenir Que la lumière soit (Let there be light) (1946), document capital sur le traitement psychiatrique des blessés de guerre. Ces images insoutenables sont rapidement interdites et l'on ne reverra le film que lors du Festival de Cannes 1981 dans la section Un certain regard. Durant cette expérience, le réalisateur américain s'initiera aux techniques de l'hypnose et, de fait, se familiarisera avec l'oeuvre de Freud. En 1962, avec Freud, passions secrètes il réalisera non pas une biographie du père de la psychanalyse, mais surtout une introduction et un plaidoyer en faveur d'une aventure autant idéologique que scientifique.
John Huston eut trois pays : les États-Unis, le Mexique (il s'engagea dans la cavalerie révolutionnaire aux côtés de Pancho Villa) et l'Irlande, où il s'expatria au cours des années cinquante et à qui il rendit, mourant, un dernier hommage dans Gens de Dublin (The Dead), d'après James Joyce.
Le comportement de John Huston durant le tournage de L'Odyssée de l'African Queen inspira
Peter Viertel, le co-scénariste du film, pour l'écriture de son roman Chasseur blanc, coeur noir (White Hunter Black Heart), roman qu'adaptera au cinéma, sous le même titre,
Clint Eastwood en 1990. Un trait commun à nombre de ses films réside dans l'échec final du personnage principal, à tel point qu'on a pu parler d'une thématique « hustonienne » de l'échec.
Il est le fils de l'acteur
Walter Huston, qu'il dirigea dans Le Trésor de la Sierra Madre pour lequel, fait exceptionnel, John Huston remporta l'Oscar du meilleur réalisateur (ainsi que celui du scénario) et son père celui du meilleur acteur dans un second rôle.
Il est le père d'
Anjelica Huston (qu'il dirigea à plusieurs reprises) et de
Danny Huston, tous deux également acteurs et réalisateurs.
Il repose au Hollywood Forever Cemetery.