Né dans une famille juive à Mill Valley, en Californie, Jonah fut scolarisé au Brentwood School, puis au Crossroads School, à Santa Monica. Après avoir été diplômé de l'école secondaire, il quitte la Californie pour assister à l'école The New School , où il étudie l'art dramatique. Son frère, Jordan, est le manager du groupe Maroon 5.
A l'université, il a commencé à écrire ses propres pièces et de jouer dans Black and White dans un bar d'East Village, quartier de New York. Ses pièces se développent et l'aide à se rendre compte que son véritable désir était de faire des films.
Sa carrière cinématographique, il l'a débute en 2004. Ami de Rebecca et Jake Hoffman, enfants de Dustin Hoffman, le comédien, séduit par le talent du jeune homme, l'aide à passer une audition dans un petit rôle dans J'adore Huckabees, où Dustin Hoffman a un des rôles principaux. La même année, il fait une apparition dans la série primée NYPD Blue.
L'année suivante, après avoir tourné dans un court-métrage réalisé par Jake Hoffman (Pancho's Pizza), son agent lui fait rencontrer Judd Apatow, avec qui Jonah va se lier d'amitié.
Apatow lui confie un petit rôle dans 40 ans, toujours puceau, où il est le client d'eBay qui veut acheter des chaussures, suivi d'un rôle plus important, celui du colocataire de Seth Rogen, Jason Segel et Martin Starr dans En cloque, mode d'emploi.
Bien que son précédent rôle n'est qu'un second rôle, il obtient véritablement un premier rôle dans SuperGrave, produit par Apatow, dans lequel il incarne Seth, un des adolescents. Le film est un triomphe public et critique, consacrant définitivement Jonah Hill. Restant fidèle au producteur, réalisateur et scénariste, il participe à plusieurs de ses productions comme Sans Sarah rien ne va, où il est un serveur qui idolâtre une rock star et Funny People, où il est l'ami de Seth Rogen.
Mais sa carrière ne se résume pas qu'à sa collaboration avec Judd Apatow : il participe à des films tels que Evan tout-puissant, Admis à tout prix, Le Garçon à mamie, Click : télécommandez votre vie et La Nuit au musée 2.
Il est également producteur associé du film Brüno, avec Sacha Baron Cohen, participe à quelques séries télévisées et prête sa voix à des personnages de dessin animés comme Les Simpson,
Horton et
Dragons.
En 2010, il élargit sa palette d'acteur en tournant un rôle plus sérieux dans la comédie dramatique Cyrus, où il incarne le rôle-titre, qui ne veut pas partager sa mère (Marisa Tomei) avec le petit ami de cette dernière (John C. Reilly).