Justin a grandi dans la ville de Union, à Washington, en allant à l'école sur une réserve indienne. Il a déménagé à Minneapolis à l'âge de 12 ans, avant d'aller à New York après avoir reçu son diplôme d'études secondaires.
Il y suit un programme conservatoire d'art dramatique de deux ans à Circle in the Square. Son premier rôle à Broadway était dans une pièce appelée Any Given Day au théâtre Longacre.
Justin est plus connu pour son interprétation du rôle de Prior Walter dans la télésuite de la pièce de
Tony Kushner,
Angels in America, réalisé par
Mike Nichols, et pour laquelle Kirk a reçu une nomination pour le Emmy Award du meilleur acteur de soutien dans une mini-série. Il est aussi apparu dans la pièce et le film de Love! Valour! Compassion!, et y a reçu un Obie Award pour prestation distinguée de l'ensemble.
Les autres films dans lesquels Justin est apparu sont Chapter Zero, The Eden Myth et Call o' the Glen. Il a fait ses débuts dans la série télévisée Jack & Jill.
Maintenant, il est la vedette de la série télévisée Weeds, avec
Mary-Louise Parker et
Elizabeth Perkins. Il partage sa vie entre New York et Los Angeles.