Connue pour...
À la télévision elle fut Lady Beltham, la tragique maîtresse du légendaire Fantômas, dans un feuilleton réalisé par Claude Chabrol et Juan Bunuel, avec Helmut Berger dans le rôle du génie du crime et Jacques Dufilho en Juve, et Irène Adler, le seul amour (et le seule échec) de Sherlock Holmes dans l'épisode pilote de la célèbre série avec Jeremy Brett ; au cinéma et à la télévision, elle joue la femme à la sarbacane dans le film « totalement onirique » Nuits rouges et la série « plutôt réaliste » L'Homme sans visage, deux déclinaisons du même scénario, selon leur auteur et interprète Jacques Champreux, dirigée par le grand Georges Franju.
Elle a également joué au cinéma dans Les Anges sauvages de Roger Corman, film de motards avec Peter Fonda et Nancy Sinatra « dont le succès et la postérité sont très importants » (Dominique Rabourdin), Scorpio, policier de Michael Winner avec Alain Delon et Burt Lancaster, Target de Arthur Penn avec Gene Hackman et Matt Dillon, et à la télévision dans d'autres séries telles que Chroniques martiennes et Dallas.
D'abord mannequin, Gayle Hunnicutt suit des cours d'art dramatique à Los Angeles, sous la direction de Jean Renoir notamment. Elle débute sur le petit écran en 1965 et sur le grand l'année suivante (Les Anges sauvages). Elle apparaît ensuite dans Max la menace, série parodique d'espionnage créée par Mel Brooks trois ans avant son passage au cinéma, et s'illustre dans trois films de genre : Syndicat du meurtre avec George Peppard en détective désabusé et Raymond Burr en nabab sadique, Marlowe/La Valse des truands, Les Griffes de la peur avec Eleanor Parker dans une de ses dernières performances. Hunnicutt s'impose comme un des espoirs du cinéma américain. Sa rencontre puis son mariage avec David Hemmings bouleverse sa carrière. Gayle quitte l'Amérique pour la Grande-Bretagne.
Elle travaille dans un premier temps avec son mari pour partenaire (dirigés par Richard Sarafian) et metteur en scène. Après Scorpio, elle s'essaie de nouveau au film d'horreur mais remporte son plus grand succès dans un feuilleton inspiré de Henry James, dont la distribution comprend Barry Morse, future vedette de Cosmos 1999 et qui était déjà son partenaire dans Running Scared réalisé par Hemmings. L'année suivante, elle découvre la France avec Georges Franju. Elle incarne aussi la tsarine Alexandra - et Curd Jürgens Bismarck - dans la série La Chute des aigles.
Après le divorce de Gayle Hunnicutt et David Hemmings en 1975, elle retrouve sa patrie. Si elle figure dans diverses séries américaines - Switch, Taxi -, c'est à cette époque qu'elle tourne Fantômas d'après Pierre Souvestre et Marcel Allain en France, et en Grande-Bretagne dans Bizarre, bizarre, série inspirée par les contes de Roald Dahl, et surtout dans Sherlock Holmes, où elle succède à Charlotte Rampling et Anne Baxter. La comédienne retrouve par ailleurs le personnage de Marlowe quatorze ans après La Valse des truands, Powers Boothe ayant remplacé James Garner.
Le milieu des années 1980 marque ses retrouvailles tardives avec le cinéma américain, mais dans des rôles de complément désormais : Dream Lover de Alan J. Pakula, pas plus que Target, ne relance sa carrière sur le grand écran. C'est encore la télévision qui lui offre un de ses derniers rôles marquants (mais la série est alors proche de sa fin) : le premier amour de l'infâme JR dans Dallas.
Entre temps, Hunnicutt effectue ses dernières incursions dans son genre de prédilection, celui du feuilleton à enquêtes : dix ans après Le Retour du Saint, elle donne la réplique au nouvel interprète du héros de Leslie Charteris ; elle est aussi au générique du téléfilm Le Retour des agents très spéciaux avec les acteurs originaux.
Gayle Hunnicutt renoue fugitivement avec le genre horrifique, figurant dans un épisode de la série Les Contes de la crypte, à laquelle participe aussi David Hemmings. Et à l'époque où elle intervient dans Dallas, l'actrice paraît dans un film de science-fiction, une production internationale d'après Il est difficile d'être un dieu, roman adapté par Jean-Claude Carrière et le réalisateur Peter Fleischmann.
En 1999, Gayle fait partie de la distribution de CI5 : The New Professionnals, série créée par Brian Clemens - Thunderbirds, Cosmos 1999. Depuis Gayle Hunnicutt semble s'être retirée des écrans.